การเล่นฟุตบอลอาชีพของแวงเกอร์นั้นไม่ค่อยจะประสบความสำเร็จเท่าไรนัก และแทบจะไม่มีใครเคยได้ยินชื่อของเขาเลย ต่างกับผู้จัดการทีมหลายคนที่เคยเป็นนักฟุตบอลระดับโลกมาก่อนที่จะผันตัวเองมาเป็นผู้จัดการทีม เขาเริ่มต้นอาชีพค้าแข้งสมัครเล่นในตำแหน่งกองหลังของสโมสรสมัครเล่นหลายสโมสรด้วยกันเมื่อครั้งที่ยังศึกษาในระดับปริญญาโททางด้านเศรษฐศาสตร์ ในปี ค.ศ. 1971 แวงแกร์กลายเป็นนักเตะอาชีพครั้งแรกในปี ค.ศ. 1977 ในทีมแอร์เซสทราซบูร์นัดที่เจอกับโมนาโก เขาได้ลงเล่นให้กับต้นสังกัดเพียง 12 ครั้ง โดยในจำนวนนี้มีหนึ่งนัดที่ได้เล่นฟุตบอลรายการยูฟ่าคัพ ฤดูกาล 1978-79 ซึ่งเป็นการลิ้มลองรสชาติครั้งแรกและครั้งเดียวของเขาในรายการฟุตบอลยุโรป ต่อมา ในปี ค.ศ. 1981 นั้น เขาได้รับใบอนุญาตการเป็นผู้จัดการทีม และได้รับมอบหมายให้ทำงานในส่วนของโค้ชทีมเยาวชนของสโมสร
อาร์แซน แวงแกร์ รับตำแหน่งผู้จัดการทีมชุดใหญ่ครั้งแรกกับน็องซีในปี ค.ศ. 1984 แต่ไม่ค่อยจะประสบความสำเร็จเท่าไรนัก ในปีที่ 3 ซึ่งเป็นปีสุดท้ายของเขาที่น็องซีนั้น น็องซีปิดฤดูกาลด้วยอันดับ 19 ของตารางและต้องตกไปเล่นในลีกเดอซ์ฝรั่งเศส ชีวิตการเป็นผู้จัดการทีมของเขาเริ่มดีขึ้นเมื่อเขาได้มาเป็นผู้จัดการทีมของอาแอ็สโมนาโก ในปี ค.ศ. 1987 และได้แชมป์ลีกในปี ค.ศ. 1988 ซึ่งก็เป็นฤดูกาลแรกที่เข้ามาคุมทีมนั่นเอง จากนั้นก็คว้าแชมป์เฟรนช์คัพ ในปี ค.ศ. 1991 แวงแกร์เคยเซ็นสัญญาซื้อตัว เกลนน์ ฮอดเดิล, จอร์จ เวียห์ และ เยือเกิน คลินส์มันน์ มาร่วมทีมอีกด้วย นอกจากนั้นยังได้เซ็นสัญญากับ ยูรี จอร์เกฟฟ์ (Youri Djorkaeff) มาจากแอร์เซสทราซบูร์ ที่ได้กลายมาเป็นนักเตะทีมชาติฝรั่งเศสชุดที่คว้าแชมป์ฟุตบอลโลกในปี ค.ศ. 1998 และดาวซัลโวลีกเอิงฝรั่งเศส (20 ประตู) ในปีสุดท้ายที่แวงแกร์คุมทีมอยู่ในฝรั่งเศส ในปี ค.ศ. 1994 เป็นปีที่โชคร้ายของแวงแกร์ เมื่อเขาปฏิเสธข้อเสนอจากบาเยิร์นมิวนิก และการเป็นโค้ชทีมชาติฝรั่งเศส แต่โมนาโกจบฤดูกาลด้วยการเป็นอันดับ 9 ของตาราง ซึ่งต่ำกว่าเป้าหมายที่สโมสรตั้งเอาไว้ หลังจากนั้น เขาก็ถูกไล่ออก
ต่อมา เขาได้ย้ายไปประสบความสำเร็จกับช่วงเวลาสั้น ๆ 18 เดือนกับทีมฟุตบอลในเจลีกของญี่ปุ่น คือ นะโงะยะ แกรมปัส โดยแวงแกร์พาลูกทีมคว้าถ้วยพระราชทานสมเด็จพระจักรพรรดิซึ่งเป็นฟุตบอลชิงถ้วยของประเทศ นอกจากนั้นยังพาทีมที่เคยอยู่ในอันดับ 3 จากท้ายตารางขึ้นมาเป็นรองแชมป์ได้ในลีก ที่แกรมปัสนี้ เขาได้ว่าจ้างให้ บอรอ พรีมอรัก ผู้จัดการทีมของสโมสรฟุตบอลวาลองเซียน มาเป็นผู้ช่วยของเขา และก็ได้เป็น "มือขวา" ของแวงแกร์เป็นเวลาหลายปี แวงแกร์นั้นถือว่าเป็นคนที่โชคดีที่ได้เป็นเพื่อนกับคนที่จะได้เป็นรองประธานสโมสรฟุตบอลอาร์เซนอลในเวลาต่อมา นั่นคือ เดวิด ดีน ในคราวที่ทั้งสองได้พบกันเมื่อแวงแกร์ไปชมเกมระหว่างอาร์เซนอลกับควีนส์ปาร์กเรนเจิร์สในปี ค.ศ. 1988 ต่อมาหลังจากที่บรูซ ริอ็อก ได้ลาออกไปในเดือนสิงหาคม ค.ศ. 1996 นั้น เฌราร์ อูลีเย ต่อมาได้เป็นผู้อำนวยการทางเทคนิคของสหพันธ์ฟุตบอลฝรั่งเศสได้แนะนำให้ดีนชวนแวงแกร์มาทำงานแทนในปี ค.ศ. 1996 อาร์เซนอลยืนยันการว่าจ้างอาร์แซน แวงแกร์เป็นผู้จัดการทีมในวันที่ 28 กันยายน ค.ศ. 1996 และเขาก็ได้เข้ามารับตำแหน่งอย่างเป็นทางการในวันที่ 1 ตุลาคม ปีเดียวกันนั้นเอง แวงแกร์เป็นผู้จัดการทีมของอาร์เซนอลคนแรกที่มาจากประเทศนอกสหราชอาณาจักรและไอร์แลนด์ แม้ว่าผู้อำนวยการทางเทคนิคที่มีศักยภาพของสมาคมฟุตบอลจะเป็นคนชักชวนให้แวงแกร์มารับตำแหน่งนี้ แต่ในเวลานั้นแทบไม่มีใครในอังกฤษเลยที่รู้จักชื่อของคนคนนี้ ก่อนที่แวงแกร์จะเข้ามาคุมทีมอย่างเป็นทางการนั้น เขาต้องวางแผนที่จะเสริมความแข็งแกร่งและเฉียบขาดของทีมก่อน แวงแกร์ได้ร้องขอให้สโมสรเซ็นสัญญา ปาทริค วิเอร่า กองกลางชาวฝรั่งเศส และ เรมี การ์ด ในช่วง 1 เดือนก่อนที่จะเข้ามารับตำแหน่ง เกมแรกที่เขาคุมทีมลงเล่นคือเกมที่เอาชนะแบล็กเบิร์นโรเวิร์สไปได้ 2-0 เมื่อวันที่ 12 ตุลาคม ค.ศ. 1996 ฤดูกาลที่ 2 ที่เขาเข้ามาคุมทีมนั้น (ฤดูกาล 1997-98) เป็นฤดูกาลที่อาร์เซนอลสามารถคว้าแชมป์พรีเมียร์ลีกและเอฟเอคัพซึ่งเป็นการคว้าดับเบิลแชมป์ได้เป็นครั้งที่ 2 ในประวัติศาสตร์ของสโมสร (ฤดูกาลนั้นอาร์เซนอลทิ้งห่างแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ดถึง 12 คะแนนทั้ง ๆ ที่แข่งน้อยกว่า 2 นัด) ความสำเร็จครั้งนี้ต้องให้เครดิตกับปราการหลังฉายา "แบ็กโฟร์" ที่เป็นมรดกตกทอดมาถึงฤดูกาลนี้ทั้ง โทนี แอดัมส์, ไนเจล วินเทอร์เบิร์น, ลี ดิกสัน และ มาร์ติน คีโอน รวมไปถึง สตีฟ โบลด์ ปราการหลังอีกคน และศูนย์หน้าเดนนิส เบิร์กแคมป์ ตำนานของสโมสรในเวลาต่อมาอีกด้วย และก็ต้องยกเครดิตให้กับนักเตะหน้าใหม่ที่แวงแกร์ซื้อเข้ามา ไม่ว่าจะเป็น เอ็มมานูเอล เปอตี, ปาทริค วิเอร่า, มาร์ค โอเวอร์มาร์ส และศูนย์หน้าดาวยิง นิโคล่า อเนลก้า ในช่วงหลายฤดูกาลต่อมา แวงแกร์ทำหน้าที่กับอาร์เซนอลได้ดีแต่กลับไม่ได้แชมป์ตอนท้ายฤดูกาลเลย ในปี ค.ศ. 1999 พวกเขาเสียแชมป์พรีเมียร์ลีกให้กับแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ดโดยวันสุดท้ายของฤดูกาลพวกเขาตามอยู่เพียง 1 คะแนนเท่านั้น แมนเชสเตอร์ยูไนเต็ดยังเป็นทีมที่ทำให้อาร์เซนอลต้องตกรอบเอฟเอคัพในช่วงต่อเวลาพิเศษอีกด้วย
จากนั้นอาร์เซนอลก็มาแพ้กาลาตาซารายในการดวลจุดโทษนัดชิงชนะเลิศฟุตบอลยูฟ่าคัพ ในรอบชิงชนะเลิศฟุตบอลเอฟเอคัพ ในปี ค.ศ. 2001 อาร์เซนอลก็ต้องมาแพ้ให้กับลิเวอร์พูล 2 ประตูต่อ 1 จากประตูของ ไมเคิล โอเวน ในช่วงท้ายเกม ในช่วงนี้ แวงแกร์ยังได้นำนักเตะหน้าใหม่เข้ามาสู่ทีมเรื่อย ๆ ไม่ว่าจะเป็นการเซ็นสัญญา โซล แคมป์เบลล์ จากทอตแนมฮ็อตสเปอร์ และนักเตะชื่อก้องโลกอย่าง เฟรดริค ยุงแบร์, เธียร์รี อองรี และ โรแบร์ ปีแรส ขุนพลนักเตะชุดใหม่นี้ช่วยให้อาร์เซนอลในยุคของอาร์แซน แวงแกร์นั้นสามารถคว้าดับเบิลแชมป์ได้อีกครั้งหนึ่ง ช่วงเวลาที่ทำให้อาร์เซนอลได้แชมป์คือนัดรองสุดท้ายของฤดูกาลที่พบกับแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ด อาร์เซนอลเอาชนะแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ดไปได้ 1-0 ซึ่งโดยรวม ๆ แล้วอาร์เซนอลเล่นได้ดีกว่า รอย คีน อดีตกัปตันทีมของแมนเชสเตอร์ยูไนเต็ดในชุดนั้นยังได้กล่าวถึงเกมนัดนั้นว่าเป็นการแข่งขันกันระหว่าง "เด็กกับผู้ใหญ่" นั่นก็คือฤดูกาล 2001-02 นั่นเอง อาร์แซน แวงแกร์ยังเคยพาอาร์เซนอลเป็นแชมป์ฟุตบอลเอฟเอคัพในปี ค.ศ. 2003 และพาทีมอาร์เซนอลรักษาสถิติไม่แพ้ใครทั้งฤดูกาลได้และสถิติยิงประตูทุกนัดที่ลงทำการแข่งขันในพรีเมียร์ชิพจนทำให้คว้าแชมป์อย่างยิ่งใหญ่ในฤดูกาล 2003-04 อีกด้วย
หลังจากนั้น อาร์แซน แวงแกร์ ก็นำถ้วยเอฟเอคัพมาสู่สโมสรอาร์เซนอลได้อีกครั้งในปี ค.ศ. 2005 ทำให้อาร์เซนอลได้แชมป์พรีเมียร์ลีก 3 สมัยและเอฟเอคัพ 4 สมัยภายใต้การคุมทีมของแวงแกร์ นับว่าเขาเป็นผู้จัดการทีมที่ประสบความสำเร็จมากที่สุดในประวัติศาสตร์อาร์เซนอลเมื่อนับตามถ้วยรางวัลที่ได้มา อย่างไรก็ตาม แวงแกร์ก็ยังไม่เคยได้แชมป์ยูฟ่าแชมเปียนส์ลีก รายการที่ยิ่งใหญ่ที่สุดของยุโรปมาครองได้ โดยเขาพาทีมเข้าไปใกล้คำว่า "แชมป์" มากที่สุดในฤดูกาล 2005-06 ที่อาร์เซนอลเข้าสู่รอบชิงชนะเลิศเป็นครั้งแรกในประวัติศาสตร์ของสโมสร แต่กลับแพ้ให้กับบาร์เซโลนา 2-1 อย่างน่าเสียดาย ในเดือนตุลาคม ค.ศ. 2004 เขาได้เซ็นสัญญาว่าจะอยู่กับสโมสรไปจนจบฤดูกาล 2007-08 โดยเดวิด ดีน รองประธานสโมสรอาร์เซนอลวางแผนว่าจะยื่นข้อเสนอให้อาร์แซน แวงแกร์เข้ามาเป็นบอร์ดบริหารสโมสรเมื่อครั้งที่เขาวางมือจากตำแหน่งผู้จัดการทีมไปแล้ว อนาคตอาชีพผู้จัดการทีมของแวงแกร์เริ่มไม่แน่นอนเมื่อครั้งที่เดวิด ดีนได้ลาออกจากบอร์ดบริหารของอาร์เซนอลเมื่อวันที่ 18 เมษายน ค.ศ. 2007 ซึ่งเดวิด ดีนคือหนึ่งในบอร์ดบริหารที่แวงแกร์ใกล้ชิดมากที่สุด จนเกิดกระแสว่าแวงแกร์อาจจะไปคุมทีมที่สโมสรอื่นหรืออาจจะวางมือจากวงการฟุตบอล อย่างไรก็ตาม ในวันที่ 6 กันยายน ค.ศ. 2007 อาร์แซน แวงแกร์ได้ตกลงเซ็นสัญญา 3 ปีฉบับใหม่กับอาร์เซนอลสัญญานี้มีมูลค่าถึง 4 ล้านปอนด์และทำให้แฟนบอลอาร์เซนอลที่เคยคิดว่าเขาจะออกจากสโมสรตอนท้ายฤดูกาลเมื่อสัญญาหมดลงได้มั่นใจขึ้นอย่างมากว่า เขาจะยังอยู่กับอาร์เซนอลต่อไปอีก ในเดือนตุลาคม ปี ค.ศ. 2009 อาร์แซน แวงแกร์ ทำสถิติเป็นผู้จัดการทีมอาร์เซนอลที่คุมทีมอย่างยาวนานที่สุด โดยทำลายสถิติเดิมของจอร์จ อัลลิสัน ซึ่งเคยเป็นผู้จัดการทีมตั้งแต่เดือนมิถุนายน ค.ศ. 1934 ถึงเดือนพฤษภาคม ค.ศ. 1947 นับเป็นเวลาทั้งสิ้น 4,748 วัน
